مجله پژوهش در متابولیت‌های  گیاهی

مجله پژوهش در متابولیت‌های گیاهی

بررسی تاثیر هم‌افزایی پیش‌تیمار بذر با پرتو گاما و اسید هیومیک در بهبود عملکرد، میزان آنتی­اکسیدان و صفات فیزیولوژیک فلفل دلمه‌ای (Capsicum annuum L.) در خاک آهکی

نوع مقاله : مقاله پژوهشی

نویسندگان
1 پژوهشکده کشاورزی هسته ای
2 گروه علوم و مهندسی خاک دانشگاه زنجان
چکیده
مقدمه: فلفل دلمه‌ای (Capsicum annuum L.) یکی از مهم‌ترین سبزیجات گلخانه‌ای و مزرعه‌ای جهان است که به دلیل ارزش غذایی بالا، غنی بودن از ویتامین C، آنتی‌اکسیدان‌ها و رنگدانه‌های طبیعی جایگاه ویژه‌ای در سبد غذایی جوامع دارد. با این حال، این گیاه به‌شدت تحت تأثیر تنش‌های غیرزیستی مانند تنش اکسیداتیو، کمبود عناصر غذایی و شرایط نامساعد خاک‌های آهکی قرار می‌گیرد که به‌طور قابل‌توجهی عملکرد آن را کاهش می‌دهند. در راستای کشاورزی پایدار و کاهش وابستگی به نهاده‌های شیمیایی، یافتن راهکارهای نوین برای افزایش عملکرد و بهبود مقاومت فیزیولوژیک این گیاه از اولویت‌های تحقیقاتی محسوب می‌شود. پرتودهی گاما در دوزهای کنترل‌شده به‌عنوان یک روش فیزیکی مؤثر، با ایجاد تنش ملایم و القای پاسخ هورمتیک، می‌تواند فرآیندهای متابولیکی، سیستم دفاع آنتی‌اکسیدانی و رشد گیاه را تحریک کند. از سوی دیگر، اسید هیومیک به‌عنوان یک بیواستیمولانت طبیعی، با بهبود حاصلخیزی خاک، تحریک رشد ریشه، افزایش جذب عناصر غذایی و تنظیم روابط آبی، نقش مهمی در افزایش تحمل گیاه به تنش‌ها ایفا می‌کند. علی‌رغم پژوهش‌های متعدد درباره‌ی اثرات مستقل پرتودهی گاما و اسید هیومیک، اطلاعات کمی درباره‌ی اثر متقابل این دو عامل بر رشد، عملکرد و ویژگی‌های فیزیولوژیک فلفل دلمه‌ای در خاک‌های آهکی وجود دارد. بنابراین، هدف از این پژوهش، ارزیابی اثر دوزهای مختلف پرتودهی گاما و سطوح مختلف اسید هیومیک و نیز اثر متقابل آن‌ها بر عملکرد میوه، فعالیت آنزیم‌های آنتی‌اکسیدان و صفات فیزیولوژیک گیاه فلفل دلمه‌ای در شرایط گلخانه‌ای بود.
مواد و روش ها: این پژوهش به‌صورت آزمایش فاکتوریل در قالب طرح کامل تصادفی با سه تکرار در گلخانه‌ی تحقیقاتی دانشگاه زنجان اجرا شد. تیمارهای آزمایشی شامل پرتودهی گاما در پنج سطح (صفر، ۵۰۰، ۱۰۰۰، ۲۰۰۰ و ۴۰۰۰ گری) و اسید هیومیک در چهار سطح (۲، ۴، ۶ و ۸ میلی‌گرم در هر گلدان) بودند. بذرهای فلفل دلمه‌ای پس از پرتودهی با دوزهای تعیین شده پرتو گاما، ابتدا در سینی نشا در بستر کوکوپیت-پرلیت کشت شدند و پس از رسیدن به مرحله‌ی ۴ تا ۶ برگی، نشاهای یکنواخت به گلدان‌های پلاستیکی حاوی خاک لوم شنی با هدایت الکتریکی ۹۷/۰ دسی‌زیمنس بر متر، pH برابر ۷۹/۷، مواد آلی ۷/۰ درصد، نیتروژن کل ۰۴/۰ درصد، کربنات کلسیم معادل ۷/۱۴ درصد و پتاسیم ۱۵۱ میلی‌گرم بر کیلوگرم منتقل شدند. پرتودهی بذرها با استفاده از چشمه‌ی کبالت-۶۰ در مرکز تحقیقات هسته‌ای کرج انجام شد. اسید هیومیک نیز مطابق تیمارها به گلدان‌ها افزوده شد. شرایط گلخانه شامل دمای روز ۲۵-۳۰ درجه‌ی سانتی‌گراد، دمای شب ۱۸-۲۲ درجه‌ی سانتی‌گراد و رطوبت نسبی ۶۰-۷۰ درصد بود. عملکرد میوه به‌صورت وزن تازه میوه‌های هر بوته اندازه‌گیری شد. فعالیت آنزیم‌های آنتی‌اکسیدانی شامل کاتالاز (CAT)، پراکسیداز (POD)، آسکوربات پراکسیداز (APX) و سوپراکسید دیسموتاز (SOD) با روش‌های اسپکتروفتومتری در عصاره‌ی خام بافت‌های برگی اندازه‌گیری گردید. محتوای کلروفیل a، b، کلروفیل کل و کاروتنوئیدها با روش آرنون و استخراج با استون ۸۰٪ تعیین شد. نرخ فتوسنتز با استفاده از دستگاه IRGA و محتوای نسبی آب (RWC) به‌روش بارز و ودلی محاسبه گردید. تجزیه و تحلیل داده‌ها با استفاده از نرم‌افزار RStudio انجام شد و مقایسه‌ی میانگین‌ها با آزمون چنددامنه‌ای دانکن در سطح احتمال 1 درصد صورت گرفت.
یافته ها: نتایج تجزیه واریانس نشان داد که اثر اصلی پرتودهی گاما، اثر اصلی اسید هیومیک و اثر متقابل آن‌ها بر تمامی صفات مورد مطالعه (عملکرد میوه، فعالیت آنزیم‌های CAT، POD، APX و SOD ، محتوای کلروفیل a، bو کل، کاروتنوئیدها، نرخ فتوسنتز و RWC) در سطوح ۱ و ۵ درصد معنی‌دار بود. بالاترین عملکرد میوه (۴/۲۶۵۰ گرم در بوته) در تیمار ترکیبی ۲۰۰۰ گری گاما با ۴ میلی‌گرم اسید هیومیک به دست آمد که به‌طور معنی‌داری برتر از سایر تیمارها بود، در حالی که کمترین عملکرد (۰/۳۶۰ گرم در بوته) در تیمار بدون پرتودهی همراه با ۸ میلی‌گرم اسید هیومیک مشاهده شد. دوزهای پایین تا متوسط گاما (۵۰۰، ۱۰۰۰ و ۲۰۰۰ گری) سبب تحریک فرآیندهای فیزیولوژیک و افزایش عملکرد گردیدند، اما دوز ۴۰۰۰ گری اثر بازدارنده داشت. بالاترین مقادیر کلروفیل a (۶۷/۱ میلی‌گرم بر گرم وزن تازه)، کلروفیل b (۹۶/۰ میلی‌گرم بر گرم وزن تازه)، کلروفیل کل (۵۹/۲ میلی‌گرم بر گرم وزن تازه) و کاروتنوئید (۶۹/۰ میلی‌گرم بر گرم وزن تازه) در تیمار ۲۰۰۰ گری گاما با ۶ میلی‌گرم اسید هیومیک ثبت شد. همچنین بیش‌ترین نرخ فتوسنتز (۱۶/۲۶ میکرومول CO₂ بر مترمربع بر ثانیه) و محتوای نسبی آب (۶۹/۹۶ درصد) در همین تیمار مشاهده گردید. فعالیت آنزیم‌های آنتی‌اکسیدانی الگوی متفاوتی نشان دادند؛ بیش‌ترین فعالیت CAT، POD، APXو SOD عموماً در دوز ۴۰۰۰ گری گاما همراه با سطوح بالاتر اسید هیومیک (۶ و ۸ میلی‌گرم) به دست آمد. در دوزهای متوسط گاما (۱۰۰۰ و ۲۰۰۰ گری)، سطوح ۴ و ۶ میلی‌گرم اسید هیومیک عملکرد بهتری نسبت به سطح ۸ میلی‌گرم در افزایش فعالیت آنزیم‌ها نشان دادند که حاکی از وابستگی دوزی اثر بیواستیمولانت است. هم‌افزایی مثبت بین پرتودهی گاما و اسید هیومیک در تیمارهای بهینه، سیستم دفاع آنتی‌اکسیدانی گیاه را به‌طور مؤثر تقویت کرده و از طریق فعال‌سازی مسیرهای سیگنالینگ وابسته به ROS، بهبود تغذیه و تنظیم روابط آبی، منجر به افزایش عملکرد و کارایی فتوسنتزی گردید.
نتیجه‌گیری: نتایج این پژوهش به‌وضوح نشان داد که کاربرد هم‌زمان پرتودهی بذر با گاما در دوز بهینه‌ی ۲۰۰۰ گری و اسید هیومیک در سطوح متوسط (۴ تا ۶ میلی‌گرم) می‌تواند به‌عنوان یک راهبرد مؤثر و پایدار برای بهبود عملکرد و ویژگی‌های فیزیولوژیک فلفل دلمه‌ای در خاک‌های آهکی تحت شرایط کشت کنترل‌شده مطرح شود. اگرچه دوز بالای گاما (۴۰۰۰ گری) به‌تنهایی اثر بازدارنده بر رشد و فتوسنتز داشت، اما ترکیب آن با سطوح بالاتر اسید هیومیک توانست فعالیت آنزیم‌های آنتی‌اکسیدانی را به‌طور قابل‌توجهی افزایش دهد که بیانگر نقش تعدیل‌کنندگی اسید هیومیک در کاهش تنش اکسیداتیو ناشی از دوزهای بالای پرتو است. رویکرد تلفیقی پرتودهی فیزیکی و کاربرد بیواستیمولانت طبیعی، ضمن افزایش کمّی و کیفی محصول، می‌تواند گامی مؤثر در جهت کشاورزی پایدار و کاهش وابستگی به نهاده‌های شیمیایی محسوب شود. با این حال، برای تعمیم این نتایج به شرایط مزرعه‌ای و نیز درک بهتر مکانیسم‌های مولکولی حاکم بر این هم‌افزایی، انجام پژوهش‌های تکمیلی در سطح بیان ژن، کیفیت میوه و ارزیابی اقتصادی-زیست‌محیطی توصیه می‌گردد.


تازه های تحقیق

این پژوهش با هدف بررسی اثر متقابل دوزهای مختلف پرتودهی گاما (صفر، ۵۰۰، ۱۰۰۰، ۲۰۰۰ و ۴۰۰۰ گری) و سطوح مختلف اسید هیومیک (۲، ۴، ۶ و ۸ میلی‌گرم) بر عملکرد میوه و صفات فیزیولوژیک فلفل دلمه‌ای در شرایط گلخانه‌ای انجام شد و نتایج آن نشان‌دهنده تأثیرات چشمگیر و هم‌افزاینده این دو عامل بر بهبود کمّی و کیفی محصول بود. تازگی این تحقیق در بررسی همزمان این دو تیمار و کشف اثر تعاملی آن‌ها بر گیاه فلفل دلمه‌ای در خاک آهکی است که تاکنون کمتر مورد توجه قرار گرفته بود. مهم‌ترین یافته‌های این مطالعه حاکی از آن است که بالاترین عملکرد میوه به میزان ۲۶۵۰ گرم در بوته در تیمار ترکیبی ۲۰۰۰ گری گاما همراه با ۴ میلی‌گرم اسید هیومیک به دست آمد که نسبت به تیمار شاهد افزایشی بیش از هفت برابری را نشان می‌دهد. همچنین این تیمار بهینه باعث افزایش معنی‌دار محتوای کلروفیل a، b و کل، کاروتنوئیدها، نرخ فتوسنتز و محتوای نسبی آب گردید و نشان داد که تعادل هیدراتاسیون سلولی و کارایی فتوسنتزی در این سطح از تیمار به حداکثر مقدار خود می‌رسد. در مقابل، دوز بالای گاما یعنی ۴۰۰۰ گری به تنهایی اثر بازدارنده بر رشد و فتوسنتز داشت، اما ترکیب آن با سطوح بالاتر اسید هیومیک (۶ و ۸ میلی‌گرم) توانست فعالیت آنزیم‌های آنتی‌اکسیدانی شامل کاتالاز، پراکسیداز، آسکوربات پراکسیداز و سوپراکسید دیسموتاز را به طور قابل ملاحظه‌ای افزایش دهد که بیانگر نقش تعدیل‌کنندگی اسید هیومیک در کاهش تنش اکسیداتیو ناشی از دوزهای بالای پرتو است. به عبارت دیگر، اسید هیومیک با بهبود جذب عناصر غذایی به ویژه نیتروژن و منیزیم، توسعه ریشه، افزایش هدایت هیدرولیکی و حفاظت از ساختار کلروپلاست، نه تنها اثرات مثبت دوز متوسط گاما را تقویت کرد، بلکه توانست تا حدی اثرات منفی دوز بالای پرتو را نیز جبران نماید. از سوی دیگر، پرتودهی گاما در دوز ۲۰۰۰ گری از طریق القای پدیده هورمسیس و ایجاد تنش خفیف، مسیرهای سیگنالینگ وابسته به گونه‌های فعال اکسیژن را فعال کرده و سیستم دفاع آنتی‌اکسیدانی گیاه را به حرکت درآورد که این خود منجر به افزایش مقاومت فیزیولوژیک و بهبود فرآیندهای متابولیکی گردید. بررسی جداول تجزیه واریانس نشان داد که اثر اصلی گاما، اثر اصلی اسید هیومیک و اثر متقابل آن‌ها بر تمام صفات مورد مطالعه در سطوح احتمال ۱ و ۵ درصد معنی‌دار بود که گویای اهمیت هر دو عامل و تعامل آن‌ها در تعیین پاسخ نهایی گیاه است. مقایسه میانگین‌ها نشان داد که سطوح ۴ و ۶ میلی‌گرم اسید هیومیک در ترکیب با دوز ۲۰۰۰ گری گاما، بهترین نتایج را از نظر عملکرد و صفات فیزیولوژیک به همراه داشته و هم‌افزایی مثبتی را نشان داده‌اند، در حالی که سطح ۸ میلی‌گرم اسید هیومیک اگرچه در دوز بالای گاما اثرات آنتی‌اکسیدانی را افزایش داد، اما در دوزهای پایین و متوسط گاهی اثرات خنثی یا حتی منفی داشت که نشان‌دهنده اهمیت بهینه‌یابی غلظت این ماده است. افزایش همزمان فعالیت آنزیم‌های آنتی‌اکسیدانی، محتوای رنگیزه‌های فتوسنتزی و نرخ فتوسنتز در تیمارهای بهینه بیانگر آن است که این ترکیب توانسته است تعادل مناسبی میان تولید و حذف گونه‌های فعال اکسیژن برقرار کند و از پراکسیداسیون لیپیدها، تخریب پروتئین‌ها و آسیب به ساختارهای سلولی جلوگیری نماید. همچنین بهبود نرخ فتوسنتز و محتوای نسبی آب در حضور اسید هیومیک با افزایش هدایت هیدرولیکی ریشه، توسعه سیستم ریشه‌ای و بهبود جذب آب مرتبط بوده و این فرآیندها علت اصلی افزایش معنی‌دار عملکرد میوه در تیمارهای حاوی ۴ و ۶ میلی‌گرم اسید هیومیک محسوب می‌شوند. در مجموع، نتایج این تحقیق به وضوح نشان می‌دهد که کاربرد همزمان پرتودهی بذر با گاما در دوز بهینه ۲۰۰۰ گری و اسید هیومیک در سطوح متوسط ۴ تا ۶ میلی‌گرم می‌تواند به عنوان یک استراتژی مؤثر و پایدار در بهبود عملکرد و ویژگی‌های فیزیولوژیک فلفل دلمه‌ای در شرایط کشت کنترل‌شده مطرح شود. این رویکرد تلفیقی ضمن افزایش کمی و کیفی محصول، می‌تواند گامی مؤثر در جهت کشاورزی پایدار و کاهش وابستگی به نهاده‌های شیمیایی محسوب شود، هرچند که برای تعمیم این نتایج به شرایط مزرعه‌ای و درک بهتر مکانیسم‌های مولکولی حاکم بر این هم‌افزایی، انجام پژوهش‌های تکمیلی در سطح بیان ژن، کیفیت میوه و ارزیابی اقتصادی-زیست‌محیطی توصیه می‌گردد.

کلیدواژه‌ها

Aebi, H. (1974). Catalase. In H. U. Bergmeyer (Ed.), Methods of enzymatic analysis (pp. 673–680). Academic Press.
Aly, A. A., Eliwa, N. E., & Safwat, G. (2024). Role of gamma-irradiated sodium alginate on growth, physiological and active components of iceberg lettuce (Lactuca sativa) plant. BMC Plant Biology, 24(1), 185.
Ampong, K., Thilakarathna, M. S., & Gorim, L. Y. (2022). Understanding the role of humic acids on crop performance and soil health. Frontiers in Agronomy, 4, Article 848621.
Arnon, D. I. (1949). Copper enzymes in isolated chloroplasts. Polyphenoloxidase in Beta vulgaris. Plant Physiology, 24(1), 1–15.
Barrs, H. D., & Weatherley, P. E. (1962). A re-examination of the relative turgidity technique for estimating water deficits in leaves. Australian Journal of Biological Sciences, 15(3), 413–428.
Beauchamp, C., & Fridovich, I. (1971). Superoxide dismutase: Improved assays and an assay applicable to acrylamide gels. Analytical Biochemistry, 44(1), 276–287. https://doi.org/10.1016/0003-2697(71)90370-8
Bradford, M. M. (1976). A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding. Analytical Biochemistry, 72(1-2), 248–254. https://doi.org/10.1016/0003-2697(76)90527-3
Canellas, L. P., & Olivares, F. L. (2014). Physiological responses to humic substances as plant growth promoter. Chemical and Biological Technologies in Agriculture, 1(1), 3.
Canellas, L. P., Canellas, N. O., da S. Irineu, L. E. S., Olivares, F. L., & Piccolo, A. (2020). Plant chemical priming by humic acids. Chemical and Biological Technologies in Agriculture, 7(1), 12.
Chen, Q., Qu, Z., Ma, G., Wang, W., Dai, J., Zhang, M., et al. (2022). Humic acid modulates growth, photosynthesis, hormone and osmolytes system of maize under drought conditions. Agricultural Water Management, 263, Article 107447.
de Castro, T. A. V. T., Berbara, R. L. L., Tavares, O. C. H., da Graca Mello, D. F., Pereira, E. G., de Souza, C. d. C. B., et al. (2021). Humic acids induce a eustress state via photosynthesis and nitrogen metabolism leading to a root growth improvement in rice plants. Plant Physiology and Biochemistry, 162, 171–184.
Distefano, M., Steingass, C. B., Leonardi, C., Giuffrida, F., Schweiggert, R., & Mauro, R. P. (2022). Effects of a plant-derived biostimulant application on quality and functional traits of greenhouse cherry tomato cultivars. Food Research International, 157, Article 111218.
Fan, H-m., Wang, X-w., Sun, X., Li, Y-y., Sun, X-z., & Zheng, C-s. (2014). Effects of humic acid derived from sediments on growth, photosynthesis and chloroplast ultrastructure in chrysanthemum. Scientia Horticulturae, 177, 118–123.
Hassanein, R. A., Hussein, O. S., Farag, I. A., Hassan, Y. E., Abdelkader, A. F., & Ibrahim, M. (2022). Salt-stressed coriander (Coriandrum sativum L.) responses to potassium silicate, humic acid and gamma irradiation pretreatments. Agronomy, 12(10), 2268.
Herzog, V., & Fahimi, H. D. (1973). A new sensitive colorimetric assay for peroxidase using 3,3′-diaminobenzidine as hydrogen donor. Analytical Biochemistry, 55(2), 554–562. https://doi.org/10.1016/0003-2697(73)90144-9
Karakurt, Y., Unlu, H., Unlu, H., & Padem, H. (2009). The influence of foliar and soil fertilization of humic acid on yield and quality of pepper. Acta Agriculturae Scandinavica Section B–Soil and Plant Science, 59(3), 233–237.
Khan, M. T., Aleinikovienė, J., & Butkevičienė, L-M. (2024). Innovative organic fertilizers and cover crops: Perspectives for sustainable agriculture in the era of climate change and organic agriculture. Agronomy, 14(12), 2871.
Kumar, A., & Kumar, G. A. (2023). Modification of lignin properties using alpha particles and gamma-rays for diverse applications. Radiation Physics and Chemistry, 202, Article 110562.
Li, Y. (2020). Research progress of humic acid fertilizer on the soil. Journal of Physics: Conference Series. IOP Publishing.
Muslumova, Z., Mammadli, S., & Farajov, M. (2022). Study of radioprotective properties of potassium humate in gamma irradiated wheat seedlings. Journal of Stress Physiology & Biochemistry, 18(3), 53–59.
Nabi, F., Sarfaraz, A., Kama, R., Kanwal, R., & Li, H. (2025). Structure-based function of humic acid in abiotic stress alleviation in plants: A review. Plants, 14(13), 1916.
Nakano, Y., & Asada, K. (1981). Hydrogen peroxide is scavenged by ascorbate-specific peroxidase in spinach chloroplasts. Plant and Cell Physiology, 22(5), 867–880. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.pcp.a076232
Nardi, S., Schiavon, M., & Francioso, O. (2021). Chemical structure and biological activity of humic substances define their role as plant growth promoters. Molecules, 26(8), 2256.
Nunes, R. O., Domiciano, G. A., Alves, W. S., Melo, A. C. A., Nogueira, F. C. S., Canellas, L. P., et al. (2019). Evaluation of the effects of humic acids on maize root architecture by label-free proteomics analysis. Scientific Reports, 9(1), Article 12019.
Olaetxea, M., De Hita, D., Garcia, C. A., Fuentes, M., Baigorri, R., Mora, V., et al. (2018). Hypothetical framework integrating the main mechanisms involved in the promoting action of rhizospheric humic substances on plant root-and shoot-growth. Applied Soil Ecology, 123, 521–537.
Olaetxea, M., Mora, V., Baigorri, R., Zamarreño, A. M., & García-Mina, J. M. (2020). The singular molecular conformation of humic acids in solution influences their ability to enhance root hydraulic conductivity and plant growth. Molecules, 26(1), 3.
Olk, D. C., Dinnes, D. L., Rene Scoresby, J., Callaway, C. R., & Darlington, J. W. (2018). Humic products in agriculture: Potential benefits and research challenges—A review. Journal of Soils and Sediments, 18(8), 2881–2891.
Olivares, F. L., Busato, J. G., de Paula, A. M., da Silva Lima, L., Aguiar, N. O., & Canellas, L. P. (2017). Plant growth promoting bacteria and humic substances: Crop promotion and mechanisms of action. Chemical and Biological Technologies in Agriculture, 4(1), 30.
Qin, K., Dong, X., Joshi, V., Lee, C., Harvey, J. T., & Leskovar, D. I. (2025). Biostimulant action of humic substances on tomato physiology and metabolism under water and nitrogen stresses. Plant Stress, Article 101150.
Rathor, P., Gorim, L. Y., & Thilakarathna, M. S. (2023). Plant physiological and molecular responses triggered by humic based biostimulants—A way forward to sustainable agriculture. Plant and Soil, 492(1), 31–60.
Sible, C. N., Seebauer, J. R., & Below, F. E. (2021). Plant biostimulants: A categorical review, their implications for row crop production, and relation to soil health indicators. Agronomy, 11(7), 1297.
Suman, S., Spehia, R., & Sharma, V. (2016). Productivity of capsicum as influenced by fertigation with chemical fertilizers and humic acid. Journal of Plant Nutrition, 39(3), 410–416.
Suman, S., Spehia, R., & Sharma, V. (2017). Humic acid improved efficiency of fertigation and productivity of tomato. Journal of Plant Nutrition, 40(3), 439–446.
Tarantino, A., Lops, F., Disciglio, G., & Lopriore, G. (2018). Effects of plant biostimulants on fruit set, growth, yield and fruit quality attributes of ‘Orange rubis’ apricot (Prunus armeniaca L.) cultivar in two consecutive years. Scientia Horticulturae, 239, 26–34.
Trevisan, S., Manoli, A., Begheldo, M., Nonis, A., Enna, M., Vaccaro, S., et al. (2011). Transcriptome analysis reveals coordinated spatiotemporal regulation of hemoglobin and nitrate reductase in response to nitrate in maize roots. New Phytologist, 192(2), 338–352.
Zandonadi, D. B., Canellas, L. P., & Façanha, A. R. (2007). Indolacetic and humic acids induce lateral root development through a concerted plasmalemma and tonoplast H⁺ pumps activation. Planta, 225(6), 1583–1595.
Zanin, L., Tomasi, N., Zamboni, A., Sega, D., Varanini, Z., & Pinton, R. (2018). Water-extractable humic substances speed up transcriptional response of maize roots to nitrate. Environmental and Experimental Botany, 147, 167–178.